Gli antichi microbiomi orali supportano i graduali cambiamenti della dieta neolitica verso l’agricoltura

Nature Communications volume 13, numero articolo: 6927 (2022) Citare questo articolo

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Il microbioma umano è recentemente diventato una preziosa fonte di informazioni sulla vita e sulla salute dell’ospite. Ad oggi si sa poco su come potrebbe essersi evoluto durante fasi chiave della nostra storia, come la transizione neolitica verso l’agricoltura. Qui, facciamo luce sull’evoluzione vissuta dal microbioma orale durante questa transizione, confrontando i cacciatori-raccoglitori del Paleolitico con gli agricoltori del Neolitico e dell’Età del Rame che popolavano una stessa area ristretta in Italia. Integriamo l'analisi di 76 microbiomi orali di calcolo dentale con le informazioni dietetiche derivate dall'identificazione di resti vegetali incorporati. Rileviamo una deviazione più forte dalla composizione del microbioma dei cacciatori-raccoglitori nell’ultima parte del Neolitico, mentre in misura minore nelle prime fasi della transizione. I nostri risultati dimostrano che l’introduzione dell’agricoltura ha influenzato il microbioma ospite, supportando l’ipotesi di una transizione graduale all’interno delle popolazioni studiate.

Nell’ultimo decennio diversi studi hanno identificato il microbioma come una sorta di interfaccia tra l’uomo e l’ambiente circostante. Il microbioma umano è in grado di influenzare la salute dell'ospite attraverso diversi meccanismi1,2, ed è a sua volta modellato da variabili correlate alle condizioni di vita dell'ospite (ad esempio stile di vita, ambiente), più che dalla genetica dell'ospite3,4. Dall’inizio delle analisi metagenomiche del microbioma umano, è stata evidenziata l’esistenza di enormi gradi di variabilità nella composizione del microbioma intestinale tra le diverse popolazioni in tutto il mondo5,6. Tuttavia, il modo in cui queste comunità microbiche si sono formate durante l’evoluzione umana e si sono coevolute con i loro ospiti rimane una questione aperta.

Gli studi sul DNA antico (aDNA) potrebbero potenzialmente consentirci di spiegare come queste complesse comunità microbiche si sono evolute nel tempo fino a raggiungere la loro composizione attuale e, inoltre, potrebbero fornire informazioni sostanziali riguardo alle società, alle culture e alle condizioni di vita del passato7,8. I ricercatori stanno ora prendendo in considerazione lo studio dell'antico microbioma derivante dai coproliti (cioè resti fecali fossilizzati) e dal calcolo dentale come strumenti che potrebbero contribuire in modo significativo a rivelare l'evoluzione delle comunità microbiche associate all'uomo9,10.

Una delle domande in sospeso riguardo all’evoluzione del microbioma umano è legata al modo in cui la transizione all’agricoltura durante il Neolitico ha modellato la composizione del microbioma orale e la biodiversità. Le analisi condotte sulle popolazioni moderne hanno rilevato cambiamenti nell'ecologia microbica orale confrontando le società tradizionali o di cacciatori-raccoglitori con le comunità urbane11,12,13,14. Tuttavia, studi recenti che si sono concentrati sulla transizione verso l’agricoltura nel nostro passato hanno mostrato risultati controversi. Ad esempio, dati preliminari sul microbioma orale antico suggerivano un cambiamento nell’abbondanza delle specie batteriche legato alla transizione neolitica, che non era replicabile in uno studio più recente sull’evoluzione del microbioma orale8,15. Ulteriori ricerche nell’Europa meridionale hanno riscontrato poche variazioni associate alla transizione, identificando principalmente modelli geografici di variazione del genoma batterico16. Ad oggi, gli studi sull’antico microbioma neolitico si sono basati principalmente su piccoli gruppi di campioni distribuiti su un’ampia area geografica caratterizzata da condizioni ecologiche e strategie di sussistenza distinte, introducendo così possibili distorsioni geografiche e alimentari. Infatti, come osservato per diverse fonti di microbioma, le comunità microbiche che popolano la placca dentale sembrano essere influenzate dalla dieta, dall’ecologia e dalle condizioni di vita17,18,19. Inoltre, le prove archeologiche suggeriscono che la transizione neolitica non fu un evento monolitico, ma si verificarono differenze nelle strategie di sussistenza adottate nelle comunità coeve20,21,22. Questa prova può spiegare il motivo per cui vengono rilevati principalmente modelli geografici di variazione piuttosto che cambiamenti culturali16, quando si confrontano diverse comunità neolitiche caratterizzate da campioni di piccole dimensioni e diverse condizioni ecologiche, lasciando così aperta questa domanda. Di conseguenza, prestare attenzione sia al background archeologico che al contesto ecologico diventa fondamentale per contestualizzare l’influenza della transizione agricola sul microbioma orale.

90%) (Supplementary Fig. 2). Only a few samples showed a contaminated profile, and were thus excluded from further analysis./p> 0.8 as being authentic, to assess for possible horizontal transfer events or the presence of genetically closely related species within the samples’ microbiome78. All of the information regarding the deamination profile and –Δ% for each species and all samples are reported on Supplementary Table 4. We further evaluated the reads fragmentation level and differences in the deamination profile across all of the different periods here investigated, to observe the effect of taphonomic events over time (Supplementary Figs. 4 and 5)./p>10 million reads as sources (SI, Supplementary Fig. 2). Samples demonstrating high oral source (>75%) were retained for the analysis. Finally, in order to eliminate possible contaminants, we compare the identified species with the Human Oral Microbiome Database (HOMD) to assure the selection of known human oral species. In this sense, the only questioned species was Burkholderia pseudomallei which is an environmental bacterium and the causative agent of melioidosis in humans79. The genus Burkholderia have been detected in human oral cavity and in the dental plaque80,81, but no evidence of B. pseudomallei have been described previously for dental calculus thus we cannot exclude that its presence could be related to an ancient contaminant or not./p>95% were considered for the following analysis. Finally, to assess for the aDNA damage profile the damageprofiler.sh script from Wibowo et al. was used but the last part of the script was modified using PMDtools. A plot of the deamination profile for each sample was reported in Supplementary Fig. 13. Contigs alignment to the reference was performed with BLAST Ring Image Generator (BRIG) (v.0.95)99, using upper and lower identity thresholds of 70% and 30%, respectively. This software was used to generate both Fig. 5 and Supplementary Fig. 14, this latter contain the reference genetic annotation retrieved by NCBI database./p>